$0 1()/ - 2#2& 3 '(/$!6 #2* 7'$!$)$! 4 !(-$3( 1(+ · !"#$%& '(%) ,...
TRANSCRIPT
89 !"#$%& '(%), 2010, *+, 14, - 1
!!"#$%&"$'()*(#+#,-
.&(/+'$##$-! /'$)/$0 1()/ - 2#2& 3
)02' 42# 5 '(/$!6 #2* 7'$!$)$!
4 !(-$3( 1(+,'(7 4 8$4 0$&(4$/
'$82 MICROTUS (ARVICOLINAE, RODENTIA)
0.!. 69:9;<=1, 2, (.2. 6>?@A>1, %.#. B9C@=<D@A3, $.2. 8>?E@A<F2, .#. />:G>AH@A>4, !.2. 09G>I9A5, B.'. )>E>@A>2, 2.2. +9:J>?@A>1, &.4. %:<KL>=4, 6
1 !"#$%#&'# ()**'+*,)+ -,-%#.'' &-/, 0&*1'1/1 2'1)3)4'' ' 4#',' 5'6'"*,)4) )1%#3#&'7 (89, 9):)*'6'"*,, ()**'7, e-mail: [email protected];
2 9):)*'6'"*,'+ 4)*/%-"*1:#&&;+ /&':#"*'1#1, 9):)*'6'"*,, ()**'7; 3 <))3)4'!#*,'+ '&*1'1/1 (89, 5-&,1-=#1#"6/"4, ()**'7;
4 >')3)4)-?)!:#&&;+ '&*1'1/1 @AB (89, A3-%':)*1),, ()**'7; 5 0&*1'1/1 *'*1#.-1',' ' C,)3)4'' $':)1&;D 5B (89, 9):)*'6'"*,, ()**'7;
6 0&*1'1/1 ,).?3#,*&)4) -&-3'E- "#4')&-3F&;D ?")63#. @AB (89, >'")6'%$-&, ()**'7
G#3FH %-&&)+ "-6)1; 6;3 -&-3'E *?-"':-&'7 ' "#,).6'&-2'' D").)*). : .#+)E# / *-.2): 4 :'%):
?)3#:), ")%- Microtus (M. mujanensis, M. maximowiczii, M. rossiaemeridionalis ' M. gregalis). 0**3#%)-
:-&'# 6;3) ?"):#%#&) &- 2'1)3)4'!#*,'D ?"#?-"-1-D * '*?)3FE):-&'#. C3#,1")&&)+ ' I3/)"#*2#&1-
&)+ .',")*,)?'' ?)*3# '../&)),"-J':-&'7 6#3,- .'*.-1! "#?-"-2'' MLH1, ,)1)";+ &-%#$&)
.-",'"/#1 1)!,' ,")**'&4):#"-. >;3' )6&-"/$#&; */K#*1:#&&;# .#$:'%):;# "-E3'!'7 : !-*1)1#
"#,).6'&-2''. 9-'6)3## &'E,-7 !-*1)1- ,")**'&4):#"- )6&-"/$#&- / M. gregalis (17,7 ± 0,2 1)!#,
"#,).6'&-2'' &- ,3#1,/), &-'6)3## :;*),-7 – / M. rossiaemeridionalis (27,8 ± 0,2); M. mujanensis '
M. maximowiczii ?")%#.)&*1"'"):-3' ?").#$/1)!&;# E&-!#&'7 (21,9 ± 0,1 ' 23,4 ± 0,1 *))1:#1*1:#&-
&)). 0**3#%):-&&;# :'%; 1-,$# "-E3'!-3'*F ?) D-"-,1#"/ *?-"':-&'7 ?)3):;D D").)*). : .#+)E#.
M. mujanensis ' M. maximowiczii X- ' Y-D").)*).; *'&-?1'"):-3' ' "#,).6'&'"):-3' : ,)")1,).
?*#:%)-/1)*).&). "-+)&#. M. rossiaemeridionalis ' M. gregalis ?)3):;# D").)*).; *63'$-3'*F &-
*1-%'' E'4)1#&;, *):.#*1&) ?#"#.#K-3'*F &- ?#"'I#"'H, )6"-E/7 ?)3):)# 1#3F2#, &) &# :*1/?-3'
&' : *'&-?*'*, &' : "#,).6'&-2'H.
/CMF@AN@ KC9A>: .#+)E, D").)*).;, *'&-?*'*, "#,).6'&-2'7, Microtus.
)#.#/0 1+"203.!#"0 4! 42.$+2$! 5%&$.67!,
&+#+8.0 +#&89:. 6:0 $." – !! "#;6!$#+2 – ;6%-
2%#!:/$9< ,%8 =%2+< &:!#&%
4A@;@=<@
=) !'*3/ :'%): ")% *#";# ?)3#:,' Microtus
Schrank (1798) 7:37#1*7 )%&'. 'E *-.;D .&)-
4)!'*3#&&;D *"#%' .3#,)?'1-HK'D. B& :,3H-
!-#1 ),)3) 65 :'%):, &-*#37HK'D "-E3'!&;#
6')1)?; ?-3#-",1'!#*,)+ ' &#-",1'!#*,)+
E)&; (Wilson, Reeder, 2005). =")2#** :'%))6"--
E):-&'7 : ?"#%#3-D %-&&)4) ")%- ?")'*D)%'3,
?)-:'%'.)./, )!#&F 6;*1") – : 1#!#&'# ?)*3#%-
&'D 500–700 1;*7! 3#1 (Chaline et al., 1999). B&
*)?"):)$%-3*7 E&-!'1#3F&)+ C,)3)4'!#*,)+,
.)"I)3)4'!#*,)+, ,-"')1'?'!#*,)+ ' .)3#-
,/37"&)-4#'!#*,)+ %':#"4#&2'#+ (Jaarola
et al., 2004). >3-4)%-"7 C1'. )*)6#&&)*17. ")%
Microtus ?"#%*1-:37#1 *)6)+ ,"-+&# '&1#"#*-
&/H .)%#3F %37 '**3#%):-&'7 ?")2#**- .',")-
' .-,")C:)3H2''.
90 !"#$%& '(%), 2010, *+, 14, - 1
A %-&&)+ "-6)1# .; ?)?;1-3'*F '*?)3FE)-
:-1F C1/ .)%#3F %37 'E/!#&'7 C:)3H2'' *'&-?-
*'*- ' "#,).6'&-2'' D").)*). : .#+)E#.
A)E&',&):#&'#, ?)%%#"$-&'# ' C:)3H2')&-
&-7 ")3F "#,).6'&-2'' 7:37H1*7 ?"#%.#1-.'
$-",)+ %'*,/**'' (Lenormand, Otto, 2000; Coop,
Przeworski, 2007). B*)6;+ '&1#"#* :;E;:-H1
*"-:&'1#3F&;+ -&-3'E "#,).6'&-2')&&;D D--
"-,1#"'*1', 4#&).): .3#,)?'1-HK'D ' :;7:-
3#&'# C:)3H2')&&;D I-,1)"): ' .)3#,/37"&;D
' ,3#1)!&;D .#D-&'E.):, )6#*?#!':-HK'D C1'
"-E3'!'7. B%&' -:1)"; :'%71 : C1'D "-E3'!'7D
-%-?1':&;+ *.;*3 (Otto, Barton, 1997), %"/4'#
*!'1-H1 'D &#+1"-3F&;.' (Dumont, Payseur,
2008). B%&-,) ,-!#*1:) %-&&;D, &- ,)1)";D 6-E'-
"/H1*7 C1' %'*,/**'', :;E;:-#1 "7% *).&#&'+.
1. 5"-:&'1#3F&)-C:)3H2')&&;+ -&-3'E "#-
,).6'&-2'' : )*&):&). 6-E'"/#1*7 &- %-&&;D,
?)3/!#&&;D ?"' 4#'!#*,). ,-"1'"):-&''.
L-,)+ ?)%D)% !-*1) %-#1 *.#K#&&;# )2#&,'
!-*1)1; "#,).6'&-2''. @3'&; 4#'!#*,'D
,-"1, )2#&#&&;# ?) !-*1)1# ,")**'&4):#"-
.#$%/ )1%#3F&;.' .-",#"-.', .)4/1 6;1F ,-,
E-:;J#&&;.' E- *!#1 */..'"):-&'7 ,)")1,'D
'&1#":-3):, 1-, ' E-&'$#&&;.' E- *!#1 &#%)-
*1-1,- '&I)".-1':&;D .-",#"):.
2. @):)3F&) 6)3FJ)+ )6M#. %-&&;D %37
*"-:&'1#3F&)4) -&-3'E- !-*1)1 "#,).6'&-2''
6;3 &-,)?3#& ?"' ?)%*!#1# )6K#4) !'*3- D'-
-E. &- *1-%'' %'-,'&#E-–.#1-I-E; 1 .#+)E-.
N1' %-&&;#, )%&-,), 6-E'"/H1*7, ,-, ?"-:'3),
&- )!#&F .-3). !'*3# ,3#1), ' )*)6#+ ' !-*1)
)J'6)!&;.
3. ="' -&-3'E# C:)3H2'' "#,).6'&-2'', ,-,
?"-:'3), '*?)3FE/#1*7 *3/!-+&;+ &-6)" :'%):,
&# *6-3-&*'"):-&&;+ &' ?) ?")'*D)$%#&'H,
&' ?) C,)3)4''.
A &-*1)7K## :"#.7 "-E"-6)1-&; 2'1)3)4'-
!#*,'# .#1)%;, ,)1)";# ?)E:)37H1 &-%#$&)
3),-3'E):-1F 1)!,' ,")**'&4):#"- &- ?-D'1#&-
&;D D").)*).-D .3#,)?'1-HK'D. N1' .#1)%;
6-E'"/H1*7 &- '*?)3FE):-&'' .#!#&&;D I3/)-
")D").-.' -&1'1#3 , SCP3, 6#3,/ 6),):;D C3#-
.#&1): *'&-?1)&#.&)4) ,).?3#,*-, ' MLH1, C/-
,-"')1'!#*,)./ 4).)3)4/ 6-,1#"'-3F&)4) 6#3,-
.'*.-1! "#?-"-2''. >;3) ?),-E-&), !1) MLH1
:D)%'1 : *)*1-: E"#3;D "#,).6'&-2')&&;D /E#3-
,):. O'*3) ' "-*?"#%#3#&'# 1)!#, 3),-3'E-2''
MLH1 : ?-D'1#&&;D ,3#1,-D 1)!&) *))1:#1*1:/-
H1 !'*3/ ' "-*?"#%#3#&'H D'-E. : %'-,'&#E#
.#+)E- (Anderson et al., 1999; Lynn et al., 2002;
Codina-Pascual et al., 2006). *1-&):3#&), !1)
!-*1)1- "#,).6'&-2'' .#$%/ %:/.7 *2#?3#&&;-
.' 4#&-.', )2#&#&&-7 &- )*&):# !-*1)1; 1)!#,
3),-3'E-2'' MLH1 .#$%/ FISH-?")6-.' , C1'.
4#&-., *):?-%-#1 * )2#&,)+ !-*1)1; ,")**'&4-
):#"- .#$%/ &'.', ?)3/!#&&)+ : 4#'!#*,).
C,*?#"'.#&1# (Froenicke et al., 2002).
@-&&;+ ?)%D)% 6;3 /*?#J&) ?"'.#&#& %37
-&-3'E- !-*1)1; ' "-*?"#%#3#&'7 1)!#, ,")**'&-
4):#"- / "7%- :'%): .3#,)?'1-HK'D: !#3):#,-
(Oliver-Bonet et al., 2005; Sun et al., 2005), .;J'
(Anderson et al., 1999; Froenicke et al., 2002),
*)6-,' (Basheva et al., 2008), ,)J,' (Borodin et
al., 2007), &)",' (Borodin et al., 2009) ' )6;,&)-
:#&&)+ 6/")E/6,' (Borodin et al., 2008).
G#3FH %-&&)+ "-6)1; 6;3 -&-3'E *?-"'-
:-&'7 ' "#,).6'&-2'' D").)*). : .#+)E# /
*-.2): 4 :'%): ?)3#:), ")%- Microtus Schrank,
1798 (M. mujanensis Orlov et Kovalskaja, 1975,
M. maximowiczii Schrenk, 1893, M. rossiaemeri-
dionalis Ognev, 1924 (=M. epiroticus Ongrias,
1966; = M. subarvalis Mejer, Orlov, Skholl, 1972)
' M. gregalis Pallas, 1778) * '*?)3FE):-&'#.
'../&)I3/)"#*2#&1&)+ ' C3#,1")&&)+ .',-
")*,)?''. @-&&;# :'%; )1&)*71*7 , "-E&;.
I'3)4#'!#*,'. 3'&'7. ")%- Microtus. A'%;
M. mujanensis ' M. maximowiczii 7:37H1*7 63'E-
,)")%*1:#&&;.' :'%-.' ?)%")%- Alexandromys
' ?"'&-%3#$-1 , -E'-1*,)+ I'3)4#'!#*,)+
3'&''. M. rossiaemeridionalis 7:37#1*7 ?"#%*1--
:'1#3#. 6)3FJ)+ 4"/??; :'%):-%:)+&',):, :D)-
%7K#+ : *)*1-: ?)%")%- Microtus. M. gregalis –
#%'&*1:#&&;+ &;&# $':/K'+ ?"#%*1-:'1#3F
?)%")%- Stenocranius, -E'-1*,)4) ?) ?")'*D)$-
%#&'H, ' E-&'.-#1 6-E-3F&)# ?)3)$#&'# : ")%#
Microtus (Wilson, Reeder, 2005).
!>G@:<>CN < L@G9;N
A "-6)1# '*?)3FE):-&; *3#%/HK'# ?)3):)-
E"#3;# $':)1&;#: 4 *-.2- M. mujanensis (")$-
%#&; : :':-"'' <))3)4'!#*,)4) '&*1'1/1- (89
)1 ")%'1#3#+, )13):3#&&;D : (#*?/63',# >/"7-
1'7 : 1)!,# * ,))"%'&-1-.' 56 °20'N, 114 °53'E),
1 *-.#2 M. maximowiczii (")$%#& : :':-"''
<))3)4'!#*,)4) '&*1'1/1- (89 )1 ")%'1#3#+,
)13):3#&&;D : <-6-+,-3F*,). ,"-# : 1)!,# *
,))"%'&-1-.' 51 °40'N, 116 °47'E), 3 *-.2-
M. rossiaemeridionalis ' 4 *-.2- M. gregalis, )1-
91 !"#$%& '(%), 2010, *+, 14, - 1
3):3#&&;D : 9):)*'6'"*,)+ )63-*1' : 1)!,# *
,))"%'&-1-.' 53 °44'N, 77 °52'E. (-*?3-*1-&&;#
?"#?-"-1; *?#".-1)2'1): 6;3' ?"'4)1):3#&;
'E *#.#&&',): ?) .#1)%',# =#1#"*- * *)-:1.
(Peters et al., 1997). ="#?-"-1; %37 C3#,1")&-
&)-.',")*,)?'!#*,)4) -&-3'E- ),"-J':-3'
-E)1&),'*3;. *#"#6"). (Howell, Black, 1980)
' -&-3'E'"):-3' &- .',")*,)?# JEM100 (Jeol,
P?)&'7) ?"' 80 ,A.
B,"-J':-&'# %37 '../&)I3/)"#*2#&1&)4)
-&-3'E- ?"):)%'3' ?) .#1)%',# 8&%#"*)& *
*)-:1. (Anderson et al., 1999). ="#?-"-1; '&-
,/6'"):-3' 2 ! ?"' 37 °C * ?)3',3)&-3F&;.'
-&1'1#3-.' ,")3',- ?")1': 6#3,- 6),):;D
C3#.#&1): 5Q SCP3 (Abcam, A#3',)6"'1-&'7) –
?"' "-E:#%#&'' 1 : 500, .)&),3)&-3F&;.' -&-
1'1#3-.' .;J' ?")1': 6#3,- MLH1 (Abcam,
A#3',)6"'1-&'7) – ?"' "-E:#%#&'' 1 : 50 '
-&1'1#3-.' !#3):#,- ?")1': 2#&1").#"&;D
6#3,): ACA (Antibodies Incorporated, 5R8) –
?"' "-E:#%#&'' 1 : 100 : I)*I-1&)-*)3#:).
6/I#"# (PBS), *)%#"$-K#. 3 % 6;!F#4) *;:)-
")1)!&)4) -3F6/.'&- (Sigma-Aldrich, 5R8).
="#?-"-1; )1.;:-3' 1"' "-E- ?) 5 .'& : PBS
' '&,/6'"):-3' 40 .'& ?"' 37 °C * -&1'1#3--
.' )*3- ?")1': '../&)43)6/3'&): ,")3',-,
,)&MH4'"):-&&;.' * I3/)"#*2#&1&)+ .#1,)+
Cy3 (Jackson Laboratories, 5R8) : "-E:#%#&''
1 : 200, -&1'1#3-.' ,)E; ?")1': '../&)43)6/3'-
&): .;J', ,)&MH4'"):-&&;.' * I3/)"#*2#&1-
&)+ .#1,)+ FITC (Jackson Laboratories, 5R8)
: "-E:#%#&'' 1 : 400 ' -&1'1#3-.' ,)E; ?")1':
'../&)43)6/3'&): !#3):#,-, ,)&MH4'"):-&-
&;.' * I3/)"#*2#&1&)+ .#1,)+ FITC (Vector
Laboratories, 5R8) : "-E:#%#&'' 1 : 100 *)43-*-
&) *1-&%-"1&)./ ?")1),)3/. ="#?-"-1; )1.;-
:-3' : PBS, E-1#. : %'*1'33'"):-&&)+ :)%#,
:;*/J':-3' ' &-&)*'3' 15 .,3 "-*1:)"- -&-
1'IC+%- Vectashield * ,"-*'1#3#. DAPI (Vector
Laboratories, 5R8) %37 ),"-J':-&'7 @9Q '
?"#%)1:"-K#&'7 4-J#&'7 I3/)"#*2#&2''.
S',")*,)?'!#*,'+ -&-3'E ?"):)%'3' :
G#&1"# ,)33#,1':&)4) ?)3FE):-&'7 .',")*,)-
?'!#*,)4) -&-3'E- 6')3)4'!#*,'D )6M#,1): 5B
(89. ="#?-"-1; -&-3'E'"):-3' &- .',")*,)?#
Axioplan 2 (ZEISS, T#".-&'7), *&-6$#&&). CCD
:'%#),-.#")+ CV M300 (JAI Corporation, P?)-
&'7), &-6)"). ,).?3#,1): I'3F1"): CHROMA '
?")4"-..&;. )6#*?#!#&'#. %37 )6"-6)1,' 'E)-
6"-$#&'+ ISIS4 (MetaSystems GmbH, T#".-&'7).
P",)*1F ' ,)&1"-*1 'E)6"-$#&'+ "#%-,1'"):-3'
* '*?)3FE):-&'#. ?-,#1- PaintShopPro 7.0.
@37 -&-3'E- )16'"-3' 7%"- *?#".-1)2'1): &-
*1-%'' ?-D'1#&;, *)%#"$-K'# ?)3&;# &-6)";
?)3&)*1FH *'&-?1'"):-&&;D -/1)*).&;D 6':--
3#&1): ' XY-6':-3#&1. !'1;:-3' ,)3'!#*1:)
*'4&-3): MLH1 &- ,-$%). 6':-3#&1#. 51-1'-
*1'!#*,'# "-*!#1; ?")'E:)%'3' * '*?)3FE):--
&'#. ?-,#1- ?")4"-.. STATISTICA. A*# %-&&;#
: 1#,*1# ' 1-63'2# ?"#%*1-:3#&; : :'%# *"#%&'D
E&-!#&'+ ' *1-&%-"1&;D )J'6), (M ± SE).
'@OPCQG>GN < 9RKPS;@=<@
9- "'*. 1 ?"#%*1-:3#&; .',")I)1)4"-I''
"-*?3-*1-&&;D ?"#?-"-1): *?#".-1)2'1): '**3#-
%):-&&;D :'%): ?)*3# '../&)),"-J':-&'7.
A 1-63. 1 ?"':#%#&; 2'1)4#'!#*,'#, "#-
,).6'&-2')&&;# ' *'&-?1'!#*,'# D-"-,1#"'-
*1',' '**3#%):-&&;D :'%):. B2#&,' !-*1)1; "#-
,).6'&-2'' ?)3/!#&; &- )!#&F .-3;D :;6)",-D.
B%&-,) "-&## &- %"/4'D :'%-D .3#,)?'1-HK'D
6;3) ?),-E-&), !1) '&%':'%/-3F&-7 :-"'-2'7
(Sun et al., 2005) ' .#$?)?/372')&&;# "-E3'!'7
(Borodin et al., 2008) ?) !-*1)1# ,")**'&4):#"-
?"#"#$'.) .-3; ?) *"-:&#&'H * .#$:'%)-
:;.' "-E3'!'7.' (Dumont, Payseur, 2008).
0**3#%):-&&;# &-.' :'%; ?)3#:), "-E3'-
!-H1*7 ?) !-*1)1# "#,).6'&-2''. 9-'6)3##
&'E,-7 !-*1)1- ,")**'&4):#"- )6&-"/$#&- /
M. gregalis (17,7 ± 0,2 1)!#, "#,).6'&-2'' &-
,3#1,/), &-'6)3## :;*),-7 / M. rossiaemeridiona-
lis (27,8 ± 0,2). @:- 63'E,)")%*1:#&&;D :'%-,
M. mujanensis ' M. maximowiczii, ?")%#.)&-
*1"'"):-3' ?").#$/1)!&;# E&-!#&'7 (21,9 ± 0,1
' 23,4 ± 0,1 *))1:#1*1:#&&)). A 2#3). *"#%&##
!'*3) "#,).6'&-2')&&;D *)6;1'+ &- 4#&). /
'**3#%):-&&;D :'%): 6;3) ?")?)"2')&-3F&)
4-?3)'%&)./ !'*3/ D").)*).. M. gregalis '
M. rossiaemeridionalis C1' %:- E&-!#&'7 ?"-,1'-
!#*,' *):?-%-3', - / M. mujanensis ' M. maximo-
wiczii !'*3) ,")**):#"): 3'JF &#E&-!'1#3F&)
?"#:;J-3) 4-?3)'%&)# !'*3) D").)*).. ="'.#-
!-1#3F&), !1) / :*#D :'%): !'*3) "#,).6'&-2'-
)&&;D *)6;1'+ &- 4#&). 6;3) &#*,)3F,) &'$#
4-?3)'%&)4) !'*3- ?3#! -/1)*).. N1) #K# "-E
?),-E;:-#1, !1) "-*?")*1"-&#&&)# .&#&'# ) &#-
)6D)%'.)*1' &-3'!'7 D)17 6; )%&)+ D'-E.; &-
?3#!) &# ?)%1:#"$%-#1*7 I-,1-.', ?) ,"-+&#+
.#"# &- .3#,)?'1-HK'D. @):)3F&) :;*),'+ ?")-
92 !"#$%& '(%), 2010, *+, 14, - 1
'<K. 1. S',")I)1)4"-I'' "-*?3-*1-&&;D ?"#?-"-1): *?#".-1)2'1): '**3#%):-&&;D :'%): ?)*3# '../&)-
),"-J':-&'7 * '*?)3FE):-&'#. -&1'1#3 , 6#3,-. SCP3 (,"-*&;+ *'4&-3) ' MLH1 (E#3#&;+ *'4&-3).
51"#3,-.' ?),-E-&; 1)!,' *:7E;:-&'7 MLH1 : "-+)&# *?-"':-&'7 ?)3):)4) 6':-3#&1-. - – M. mujanensis; 6 – M. maxi-mowiczii; : – M. rossiaemeridionalis; 4 – M. gregalis.
2#&1 6#E)6.#&&;D ?3#! 6;3 )6&-"/$#& ?"'
-&-3'E# "#,).6'&-2'' / )6;,&):#&&)+ 6/")-
E/6,' ' !#3):#,- (Sun et al., 2006; Borodin et
al., 2008).
>3'E,)# *):?-%#&'# !'*3- "#,).6'&-2'-
)&&;D *)6;1'+ &- 4#&). ' 4-?3)'%&)4) !'*3-
D").)*). / '**3#%):-&&;D :'%): ?),-E;:-#1,
!1) I/&,2'7 "#,).6'&-2'' / ?)3#:), *:)%'1*7
, )6"-E):-&'H : *"#%&#. )%&)+ D'-E.; &- 6':--
3#&1, &#)6D)%'.)+ ' %)*1-1)!&)+ %37 &)".-3F-
&)+ *#4"#4-2'' 4).)3)4):. S)$&) ?)3-4-1F, !1)
"#,).6'&-2')&&;+ ?")2#** / %-&&)+ 4"/??;
:'%): &# :&)*'1 */K#*1:#&&)4) :,3-%- : 4#&#-
"-2'H 4#'!#*,)4) "-E&))6"-E'7.
=)-:'%'.)./, )16)" &- *&'$#&'# )6K#4)
/"):&7 "#,).6'&-2'' ?"':#3 , ?)3&)./ ?"#-
,"-K#&'H ,")**'&4):#"- : ?*#:%)-/1)*).&).
"-+)&# ?)3):;D D").)*). / "7%- :'%): ")%-
Microtus.
M. mujanensis ' M. maximowiczii .;
&-63H%-3' &)".-3F&;+ *'&-?*'* X- ' Y-D")-
.)*). ("'*. 2, -). B&' *63'$-3'*F : E'4)1#&#,
)6"-E):;:-3' *'&-?1)&#.&;+ ,).?3#,* .#$%/
%'*1-3F&;. ?"'1#3).#"&;. "-+)&). U-D").)-
*).; ' :*#. ,)")1,'. ?3#!). Y-D").)*).;.
U)17 "-E.#" "-+)&- *?-"':-&'7 6;3 )!#&F .-3 /
)6)'D :'%): (0,70 ± 0,01 .,. ' 0,53 ± 0,01 .,. /
M. mujanensis ' M. maximowiczii *))1:#1*1:#&-
93 !"#$%& '(%), 2010, *+, 14, - 1
+>RC<H> 1
G'1)4#'!#*,'#, "#,).6'&-2')&&;# ' *'&-?1'!#*,'# D-"-,1#"'*1','
4 :'%): ")%- Microtus
A'%
V
$':)1-
&;D
V ,3#1),
T-?3)'%&)#
!'*3)
D").)*).
T-?3)'%&)#
!'*3) ?3#!
-/1)*).
5"#%&##
(M ± SE)
!'*3) *-+1):
*:7E;:-&'7
MLH1 &- 7%")
@)37 ,3#1),,
*)%#"$-K'D
*'&-?1'")-
:-&&;# U- '
Y-D").)*).;
NS1 0S2
M. gregalis 4 70 45 18 25 17,7 ± 0,2 0
M. rossiaemeridionalis 3 70 65 27 27 27,8 ± 0,2 0
M. maximowiczii 1 50 204 21 27 21,9 ± 0,1 0,94
M. mujanensis 4 100 229 19 24 23,4 ± 0,1 0,96
1 NS – C3#,1")&&-7 .',")*,)?'7; 2 0S – '../&)I3/)"#*2#&1&-7 .',")*,)?'7.
&)), : &#. : 70–80 % ,3#1), .; &-63H%-3'
)%'&)!&;# *'4&-3; MLH1 ("'*. 1, -, 6). )6)'D
:'%): 1)!,' *:7E;:-&'7 MLH1 : "-+)&# *?-"'-
:-&'7 X- ' Y-D").)*). :)E&',-3' : "-&&#+ ?--
D'1#&# ' '*!#E-3' : 1#!#&'# *"#%&#+ ?-D'1#&;,
: 1) :"#.7 ,-, &- -/1)*).&;D 6':-3#&1-D *'4&--
3; )6&-"/$':-3'*F %) &-*1/?3#&'7 %'?3)1#&;.
5D)%&-7 -*'&D")&&)*1F .#$%/ -/1)*).&;.'
' ?)3):;.' 6':-3#&1-.' : *:7E;:-&'' MLH1
6;3- )6&-"/$#&- &- .;J' (Anderson et al.,
1999). =) C1)+ ?"'!'&# .; &-63H%-3' *'4&-3;
MLH1 : "-+)&# *?-"':-&'7 ?)3):;D D").)*).
&# :) :*#D '**3#%):-&&;D ,3#1,-D.
M. gregalis ' M. rossiaemeridionalis ?)3):;#
D").)*).; *63'$-3'*F &- *1-%'' E'4)1#&;, *):-
.#*1&) ?#"#.#K-3'*F &- ?#"'I#"'H, )6"-E/7
?)3):)# 1#3F2#, &) &# :*1/?-3' &' : *'&-?*'*,
&' : "#,).6'&-2'H ("'*. 1, :, 4, "'*. 2, 6).
(-&## "#4/37"&;+ -*'&-?*'* ?)3):;D D").)-
*). : ?")I-E# ./$*,)4) .#+)E- 6;3 )6&-"/$#&
/ .&)4'D %"/4'D :'%): ")%- Microtus: / :*#D '*-
*3#%):-&&;D ?"#%*1-:'1#3#+ ?)%")%): Microtus
sensu stricto (:,3H!-7 M. rossiaemeridionalis '
")%*1:#&&;# :'%;), Agricola ' Terricola (Ashley
et al., 1989; Carnero et al., 1991; Jimenez et al.,
1991; Ashley, Fredga, 1994; Borodin et al., 1995;
Megias-Nogales et al., 2003). >;3) ?),-E-&), !1)
/ %-&&;D :'%): */K#*1:/#1 -D'-E.-1'!#*,'+ .#-
D-&'E. *#4"#4-2'' ?)3):;D D").)*). / *-.2):
(Fuente et al., 2007). 9#,)1)")# :"#.7 *!'1-3)*F,
!1) C1) *:)+*1:) :*#4) ")%- Microtus. B%&-,)
E-1#. 6;3) ?),-E-&), !1) / *-.2): M. oeconomus
' %:/D ")%*1:#&&;D :'%):, ?"'&-%3#$-K'D ,
-E'-1*,)+ I'3)4#'!#*,)+ 3'&'', &-63H%--
#1*7 &)".-3F&;+ *'&-?*'* ?)3):;D D").)*).
(Ashley, Fredga, 1994; Borodin et al., 1995; Borodin
et al., 1997; Mekada et al., 2001), D)17 )*1-:-3)*F
&#'E:#*1&;., ?")'*D)%'1 3' ?"' C1). "#,).-
6'&-2'7. 0**3#%):-&&;# &-.' M. mujanensis '
M. maximowiczii 1-,$# ?"'&-%3#$-1 , %-&&)+
3'&'' (Jaarola et al., 2004), ' ?)C1)./ &#/%':'-
1#3F&), !1) .; )6&-"/$'3' / &'D &)".-3F&)#
*?-"':-&'# U- ' Y-D").)*).. >)3## 1)4), .; ?)-
,-E-3', !1) / %-&&;D :'%): ?)3):;# D").)*).;
"#,).6'&'"/H1 : "-+)&# *?-"':-&'7.
N1)1 I-,1 .)$&) 6;3) 6; "-**.-1"':-1F ,-,
?)%1:#"$%#&'# :;*,-E-&&)+ &-.' "-&## 4'?)1#-
E; ) 1)., !1) &)".-3F&;+ *'&-?*'*, ?"'*/K'+
?)3#:,-. -E'-1*,)+ I'3)4#'!#*,)+ 3'&'',
'<K. 2. N3#,1")&&;# .',")I)1)4"-I'' ?)3):;D
D").)*). : ?-D'1#&&;D 7%"-D.
M. mujanensis (-) ' M. gregalis (6). B,"-J':-&'# -E)1&)-,'*3;. *#"#6")..
94 !"#$%& '(%), 2010, *+, 14, - 1
7:37#1*7 ?"#%,):;. *:)+*1:)., - /1"-1- C1)4)
*:)+*1:- ?")'E)J3- / )6K#4) ?"#%,- :*#D )*-
1-3F&;D ?"#%*1-:'1#3#+ ")%- Microtus (Borodin
et al., 1995; Borodin et al., 1997).
B%&-,) )6&-"/$#&'# -*'&-?*'*- / M. gregalis
*1-:'1 C1/ 4'?)1#E/ ?)% *).&#&'#. >)3FJ'&-
*1:) *?#2'-3'*1): ?)3-4-H1, !1) %-&&;+ :'%
E-&'.-#1 6-E-3F&)# ?)3)$#&'# : ")%# Microtus
(Jaarola et al., 2004). >)3## 1)4), *"#%' &#-",1'-
!#*,'D ?"#%*1-:'1#3#+ ")%- Microtus &-.' &#-
%-:&) 6;3' )6&-"/$#&; ,-, «*'&-?1'!#*,'#»,
1-, ' «-*'&-?1'!#*,'#» :'%;. N1) E-*1-:37#1
&-* )1,-E-1F*7 )1 4'?)1#E; )6 )%&),"-1&).,
.)&)I'3#1'!#*,). :)E&',&):#&'' -*'&-?-
*'*- ?)3):;D D").)*). / «-*'&-?1'!#*,'D»
:'%): ")%- Microtus. =)-:'%'.)./, .#D-&'E.
&#"#,).6'&-2')&&)4) *63'$#&'7 ' -D'-E.-1'-
!#*,)4) "-*D)$%#&'7 X- ' Y-D").)*). :)E&',
/ )6K#4) ?"#%,- 2#3)+ 4"/??; ")%): ?)%*#-
.#+*1:- Arvicolinae. N1) *)E%-3) ?"#%?)*;3,'
%37 %-3F&#+J#+ /1"-1; *'&-?*'*- ?)3):;D
D").)*). / )1%#3F&;D ?"#%*1-:'1#3#+ %-&&)4)
?)%*#.#+*1:-.
6C>J9;>:=9KG<
8:1)"; ?"'E&-1#3F&; G#&1"/ ,)33#,1':&)4)
?)3FE):-&'7 .',")*,)?'!#*,)4) -&-3'E- 6')3)-
4'!#*,'D )6M#,1): 5B (89 E- ?"#%)*1-:3#&'#
%)*1/?- , .',")*,)?'!#*,)./ )6)"/%):-&'H.
(-6)1- :;?)3&#&- ?"' I'&-&*):)+ ?)%%#"$,#
?")4"-..; '&1#4"-2')&&;D '**3#%):-&'+ 5B
(89 ' @AB (89, ()**'+*,)4) I)&%- I/&%-.#&-
1-3F&;D '**3#%):-&'+, ?")4"-.. (89 «=")'*-
D)$%#&'# ' C:)3H2'7 6')*I#";» ' «>')"-E&)-
)6"-E'# ' %'&-.',- 4#&)I)&%): !#3):#,-, $':)1-
&;D, "-*1#&'+ ' .',"))"4-&'E.):» ' I#%#"-3F-
&)+ 2#3#:)+ ?")4"-..; «9-/!&;# ' &-/!&)-?#-
%-4)4'!#*,'# ,-%"; '&&):-2')&&)+ ()**''».
&<G@:>GP:>
Anderson L.K., Reeves A., Webb L.M. et al. Distribution
of crossing over on mouse synaptonemal complexes
using immunoß uorescent localization of MLH1 pro-
tein // Genetics. 1999. V. 151. P. 1569–1579.
Ashley T., Fredga K. The curious normality of the
synaptic association between the sex chromosomes
of two arvicoline rodents: Microtus oeconomus and
Clethrionomys glareolus // Hereditas. 1994. V. 120.
P. 105–111.
Ashley T., Jaarola M., Fredga K. Absence of synapsis
during pachynema of the normal sized sex chro-
mosomes of Microtus arvalis // Hereditas. 1989.
V. 111. P. 295–304.
Basheva E.A., Bidau C.J., Borodin P.M. General pattern
of meiotic recombination in male dogs estimated by
MLH1 and RAD51 immunolocalization // Chromo-
some Res. 2008. V. 16. P. 709–719.
Borodin P.M., Basheva E.A., Zhelezova A.I. Immu-
nocytological analysis of meiotic recombination in
the American mink (Mustela vison) // Anim. Genet.
2009. V. 40. P. 235–238.
Borodin P.M., Karamysheva T.V., Belonogova N.M. et al.
Recombination map of the common shrew, Sorex
araneus (Eulipotyphla, Mammalia) // Genetics.
2008. V. 178. P. 621–632.
Borodin P.M., Karamysheva T.V., Rubtsov N.B. Im-
munoß uorescent analysis of meiotic recombination
and interference in the domestic cat // Cell and Tissue
Biol. 2007. V. 1. P. 503–507.
Borodin P.M., Rogatcheva M.B., Koyasu K. et al. Pat-
tern of X-Y chromosome pairing in the Japanese
Þ eld vole, Microtus montebelli // Genome. 1997.
V. 40. P. 829–833.
Borodin P.M., Sablina O.V., Rodionova M.I. Pattern
of X-Y chromosome pairing in microtine rodents //
Hereditas. 1995. V. 123. P. 17–23.
Carnero A., Jimenez R., Burgos M. et al. Achiasmatic
sex chromosomes in Pitymys duodecimcostatus:
mechanisms of association and segregation // Cy-
togenet. Cell Genet. 1991. V. 56. P. 78–81.
Chaline J., Brunet-Lecomte P., Montuire S. et al. Anatomy
of the arvicoline radiation (Rodentia): palaeogeo-
graphical, palaeoecological history and evolutionary
data // Ann. Zool. Fenn. 1999. V. 36. P. 239–267.
Codina-Pascual M., Campillo M., Kraus J. et al. Crosso-
ver frequency and synaptonemal complex length:
their variability and effects on human male meiosis
// Mol. Hum. Reprod. 2006. V. 12. P. 123–133.
Coop G., Przeworski M. An evolutionary view of hu-
man recombination // Nat. Rev. Genet. 2007. V. 8.
P. 23–34.
Dumont B.L., Payseur B.A. Evolution of the genomic
rate of recombination in mammals // Evolution.
2008. V. 62. P. 276–294.
Fuente R. de la, Parra M.T., Viera A. et al. Meiotic pair-
ing and segregation of achiasmate sex chromosomes
in eutherian mammals: the role of SYCP3 protein //
PLoS Genet. 2007. V. 3. P. e198.
Froenicke L., Anderson L.K., Wienberg J. et al. Male
mouse recombination maps for each autosome
identiÞ ed by chromosome painting // Amer. J. Hum.
Genet. 2002. V. 71. P. 1353–1368.
Howell W.M., Black D.A. Controlled silver-staining
of nucleolus organizer regions with a protective
colloidal developer: a 1-step method // Experientia.
1980. V. 36. P. 1014–1015.
95 !"#$%& '(%), 2010, *+, 14, - 1
Jaarola M., Martinkova N., Gunduz I. et al. Molecular
phylogeny of the speciose vole genus Microtus
(Arvicolinae, Rodentia) inferred from mitochondrial
DNA sequences // Mol. Phylogenet. Evol. 2004.
V. 33. P. 647–663.
Jimenez R., Carnero A., Burgos M. et al. Achiasmatic
giant sex chromosomes in the vole Microtus cabre-
rae (Rodentia, Microtidae) // Cytogenet. Cell Genet.
1991. V. 57. P. 56–58.
Lenormand T., Otto S.P. The evolution of recombination
in a heterogeneous environment // Genetics. 2000.
V. 156. P. 423–438.
Lynn A., Koehler K.E., Judis L. et al. Covariation of
synaptonemal complex length and mammalian
meiotic exchange rates // Science. 2002. V. 296.
P. 2222–2225.
Megias-Nogales B., Marchal J.A., Acosta M.J. et al. Sex
chromosomes pairing in two Arvicolidae species:
Microtus nivalis and Arvicola sapidus // Hereditas.
2003. V. 138. P. 114–121.
Mekada K., Harada M., Lin L.K. et al. Pattern of X-Y
chromosome pairing in the Taiwan vole, Microtus
kikuchii // Genome. 2001. V. 44. P. 27–31.
Oliver-Bonet M., Turek P.J., Sun F. et al. Temporal pro-
gression of recombination in human males // Mol.
Hum. Reprod. 2005. V. 11. P. 517–522.
Otto S.P., Barton N.H. The evolution of recombination:
removing the limits to natural selection // Genetics.
1997. V. 147. P. 879–906.
Peters A.H., Plug A.W., van Vugt M.J. et al. A drying-
down technique for the spreading of mammalian
meiocytes from the male and female germline //
Chromosome Res. 1997. V. 5. P. 66–68.
Sun F., Oliver-Bonet M., Liehr T. et al. Variation in
MLH1 distribution in recombination maps for in-
dividual chromosomes from human males // Hum.
Mol. Genet. 2006. V. 15. P. 2376–2391.
Sun F., Trpkov K., Rademaker A. et al. Variation in
meiotic recombination frequencies among human
males // Hum. Genet. 2005. V. 116. P. 172–178.
Wilson D.E., Reeder D.M. Mammal species of the
world: a taxonomic and geographic reference. Bal-
timore: Johns Hopkins Univ. Press, 2005. In 2 vol.
(XXXV, 2142 p.).
IMMUNOFLUORESCENCE AND ELECTRON MICROSCOPIC ANALYSIS
OF MEIOTIC CHROMOSOME PAIRING AND RECOMBINATION IN FOUR
SPECIES OF VOLES (GENUS MICROTUS; ARVICOLINAE, RODENTIA)
P.M. Borodin1, 2, E.A. Basheva1, F.N. Golenischev3, O.A. Dashkevich2, I.N. Kartavtseva4,
M.A. Potapov5, G.R. Sakaeva2, A.A. Torgasheva1, L.V. Frisman4, 6
1 Institute of Cytology and Genetics, SB RAS, Novosibirsk, Russia, e-mail: [email protected]; 2 Novosibirsk State University, Novosibirsk, Russia;
3 Zoological Institute RAS, Sankt-Petersburg, Russia; 4 Institute of Biology and Soil Science FEB RAS, Vladivostok, Russia;
5 Institute of Systematics and Ecology of Animals, SB RAS, Novosibirsk, Russia; 6 Institute of Complex Analysis of Regional Problems FEB RAS, Birobidzhan, Russia
Summary
Chromosome pairing and recombination in male meiosis were analyzed by immunoß uorescence and electron
microscopy in four species of voles of the genus Microtus (M. mujanensis, M. maximowiczii, M. rossiaemeridionalis
' M. gregalis). The study was carried out in cytological smears using immunoß uorescence staining of the
mismatch repair protein (MLH1), which reliably marks recombination sites. SigniÞ cant interspecies differences
in recombination rate were observed. The lowest recombination frequency was detected in M. gregalis (17,7 ±
0,2 recombination sites per cell) and the highest, in M. rossiaemeridionalis (27,8 ± 0,2), Microtus mujanensis
and M. maximowiczii showed intermediate values: 21,9 ± 0,1 and 23,4 ± 0,1, respectively. The species studied
also differed in the pattern of sex chromosome pairing in meiosis. The X and Y chromosomes of M. mujanensis
' M. maximowiczii paired and recombined in a short pseudo-autosomal region. The sex chromosomes of
M. rossiaemeridionalis and M. gregalis aligned at zygotene; moved together at the nuclear periphery, forming a
sex vesicle; but neither paired nor recombined.
Key words: meiosis, chromosomes, synapsis, recombination, Microtus.
96 !"#$%& '(%), 2010, *+, 14, - 1
2#2& 3 IN SILICO )+'"/+"'#$- $)#$4,
%"#/* $#2&T#,7 '23& 1 - )$!2+ 1()/ 7 !(-$+ 1()/ 7 %$'! /$B(3 #$4 SCC3/SA/STAG
+.!. B:<?>@A>, ).5. 8>;>?@A, U.%. 69J;>=9A
!"#$%#&'# ()**'+*,)+ -,-%#.'' &-/, 0&*1'1/1 )6K#+ 4#',' '.. 9.0. A-:'3):- (89, S)*,:-, ()**'7, e-mail: [email protected]
S#1)%-.' 6')'&I)".-1',' ?"):#%#&) *"-:&'1#3F&)# '**3#%):-&'# 6#3,): ,)4#E'&):)4) ,).?3#,*-
10 :'%): )"4-&'E.):, '*?)3FE/#.;D : ,-!#*1:# .)%#3F&;D %37 'E/!#&'7 .)3#,/37"&;D .#D-&'E.):
.'1)E- ' .#+)E-. N1' 6#3,' *,"#?37H1 *#*1"'&*,'# D").-1'%; ?)*3# "#?3',-2'' @9Q, )&' !-*1'!-
&) "-E3'!-H1*7 : *).-1'!#*,'D (SCC3, SA1/2, STAG1/2) ' 4#&#"-1':&;D (REC11, STAG3) ,3#1,-D,
%#37K'D*7 ?/1#. .'1)E- ' .#+)E-, ' '4"-H1 */K#*1:#&&/H ")3F : "-E3'!'7D .#D-&'E.): C1'D 1'?):
,3#1)!&)4) %#3#&'7.
B6# *).-1'!#*,'# I)".; *1").-3'&): .3#,)?'1-HK'D – STAG1 ' STAG2 – )13'!-H1*7 %"/4 )1
%"/4- ' )1 .#+)1'!#*,)4) ?-"-3)4- STAG3 ?) :*#. 'E/!#&&;. ?-"-.#1"-., )*)6#&&) ?) :1)"'!&)+
*1"/,1/"#. @37 :;?)3&#&'7 %)6-:)!&;D I/&,2'+ : .#+)E# ,)4#E'&):;# 6#3,' STAG3 ?"')6"#1-H1
*1"/,1/"&;# )*)6#&&)*1' : N- ' C-,)&2#:;D /!-*1,-D .)3#,/3;, !1) )13'!-#1 'D )1 "-&## 'E/!#&&;D
&-.' .#+)1'!#*,'D ,)4#E'&): REC8.
/CMF@AN@ KC9A>: C/,-"')1;, .#+)E, ,)4#E'&):;# 6#3,' SCC3/SA/STAG, ,)&*#":-1':&;# .)1':;,
-&-3'E in silico.
4A@;@=<@
A-$&;. ?")2#**)., ?"#%J#*1:/HK'. 3H-
6)./ ,3#1)!&)./ %#3#&'H (.'1)E/ '3' .#+)E/),
7:37#1*7 :)E&',&):#&'# 1#*&)+ *:7E' (,)4#E'')
.#$%/ *#*1"'&*,'.' D").-1'%-.'. Q)4#E'7 &#-
)6D)%'.- %37 /%#"$-&'7 *#*1"'&*,'D D").-1'%
&- C,:-1)"# :#"#1#&- :) :"#.7 .#1-I-E; ' %37
?"-:'3F&)+ )"'#&1-2'' ' "-*D)$%#&'7 D")-
.)*). (Samara et al., 2000; Haering et al., 2002;
Revenkova, Jessberger, 2005, 2006; Valdeolmillos
et al., 2007). Q)4#E'7 *#*1"'&*,'D D").-1'%
I)".'"/#1*7 * /!-*1'#. ./3F1'?")1#'&):;D
,).?3#,*): – ,)4#E'&):. A I/&,2'' ,)4#E'&):
:D)%71 1-,$# ?)%%#"$-&'# "#,).6'&-2')&&)+
"#?-"-2'' ' )6#*?#!#&'# 2#3)*1&)*1' D").)-
*). ?"' )63/!#&'' ')&'E'"/HK#+ "-%'-2'#+
(Valdeolmillos et al., 2007).
A /*1-&):3#&'' ,)4#E'' /!-*1:/#1 14 "-E&;D
6#3,): (Jones, Sgouros, 2001). P%") ,)4#E'&):)-
4) ,).?3#,*- *)*1-:37H1 !#1;"# 6#3,-: SMC1,
SMC3, SCC1 (&-E;:-#.;+ 1-,$# RAD21) '
SCC3. B"1)3)4' SCC3 &-E;:-H1*7 *1").-3'-
&-.' (Stromalin antigen protein SA '3' STAG)
(Pezzi et al., 2000). :*#D 'E/!#&&;D ?)E:)-
&)!&;D ' / %")E)I'3; '.##1*7 ?) %:- ' 6)3##
?"#%*1-:'1#37 *1").-3'&):.
A ?")I-E# I .#+)E- 6#3,' ,)4#E'&):)4) *#"-
%#!&',- («,)"-») D").)*). *3/$-1 ,-",-*). %37
«.)&1-$-» &- &'D 6#3,): "#,).6'&-2'' ' *?#-
2'I'!&;D %37 .#+)E- 6#3,): *'&-?1)&#.&)4)
,).?3#,*- (Pelttari et al., 2001; Eijpe et al., 2003).
O-*1F ,)4#E'&):;D 6#3,): 7:37#1*7 )6K#+ %37
.'1)E- ' .#+)E-. @"/4-7 !-*1F E-.#&7#1*7 :
.#+)E# *D)%&;.', &) &# '%#&1'!&;.' 6#3,-.'-
?-"-3)4-.' (Revenkova, Jessberger, 2005, 2006).
%")$$#+ Schizosaccharomyces pombe :.#*1)
SCC3 : .#+)E# ?)7:37#1*7 REC11, / .3#,)?'-
1-HK'D :.#*1) STAG1 ' STAG2 ?)7:37#1*7
STAG3. >#3,' SCC3/STAG )D-"-,1#"'E):-&;
&# 1-, ?)%")6&), ,-,, &-?"'.#", SMC. 0E/!#&-
*"-:&'1#3F&-7 3),-3'E-2'7 SA/STAG &- D").)-
*).-D (Prieto et al., 2001; Kitajima et al., 2003;
Chelysheva et al., 2005; Revenkova, Jessberger,
2005, 2006; Valdeolmillos et al., 2007). (#E/3F-
1-1; .)3#,/37"&)4) -&-3'E- )?'*-&; : )!#&F
97 !"#$%& '(%), 2010, *+, 14, - 1
&#.&)4'D "-6)1-D (Pezzi et al., 2000; Lara-Pezzi
et al., 2004). B1.#!#&; *D)%*1:) ?#":'!&)+
*1"/,1/"; 6#3,): STAG : )63-*1' N- ' 5-,)&2#-
:;D %).#&): ' &-3'!'# %:/D *'4&-3): 7%#"&)+
3),-3'E-2'' (NLS_BP) (Losada et al., 2000;
Jones, Sgouros, 2001; Haering et al., 2002). W'JF
&#.&)4'# '**3#%):-1#3' /%#3'3' %)3$&)# :&'-
.-&'# :#*F.- '&1#"#*&)./ I-,1/ – &-3'!'H
%:/D *).-1'!#*,'D I)". *1").-3'&): / ?)E:)-
&)!&;D ' &#.&)4'D 6#*?)E:)&)!&;D $':)1&;D
(Losada et al., 2000; Samara et al., 2000), )%&-,)
%) *'D ?)" &# 6;3) 7*&), : !#. "-E3'!'# 'D
*1"/,1/"; ' I/&,2'', - 1-,$# : !#. )13'!'#
C1'D I)". )1 .#+)1'!#*,)4) ?-"-3)4-.
S; "-&## *"-:&'3' in silico %"/4'# ,).?)-
&#&1; ,)4#E'&):)4) ,).?3#,*- – RAD21 ' REC8
(?-"-3)4' SCC1) (T"'J-#:- ' %"., 2007). A D)%#
C1)4) '**3#%):-&'7 .; :;7:'3', !1) .#+)1'-
!#*,'+ 6#3), REC8 / :*#D 'E/!#&&;D &-.'
)6M#,1):, )1 %")$$#+ %) !#3):#,-, )13'!-#1*7
)1 *:)#4) *).-1'!#*,)4) ?-"-3)4- 6ó3FJ'. "-E-
&))6"-E'#. .)1':): %-$# :&/1"' I/&,2')&-3F-
&)4) ,)4#E'&):)4) %).#&-. =)-:'%'.)./, 6#3),
REC8 7:37#1*7 C:)3H2')&&) 6)3## .)3)%;..
A &-*1)7K#. '**3#%):-&'' .; ?)*1-:'3'
E-%-!/ &-+1' *1"/,1/"&/H )*&):/ I/&,2')&-3F-
&;D "-E3'!'+ .#+)1'!#*,)+ ' %:/D *).-1'!#*,'D
I)". ,)4#E'&):)4) 6#3,- STAG / .3#,)?'1-H-
K'D. 9) ?"#$%# !#. *"-:&':-1F .#+)1'!#*,'#
I)".; STAG * *).-1'!#*,'.', &#)6D)%'.)
?)&71F, &-*,)3F,) *'3F&) )13'!-H1*7 %"/4 )1
%"/4- *-.' *).-1'!#*,'# ,)4#E'&;. S#+)1'!#-
*,'# I)".; :;7:3#&; 1)3F,) / .3#,)?'1-HK'D,
- *).-1'!#*,'# (SSC3/SA – )"1)3)4' STAG1/2)
'E:#*1&; / J'"),)4) ,"/4- )6M#,1):. @37 *"-:-
&'1#3F&)4) -&-3'E- *).-1'!#*,'D ,)4#E'&): .;
:;6"-3' 10 .)%#3F&;D )6M#,1):, )1 %")$$#+
%) !#3):#,-, ?"#%*1-:37HK'D "-E&;# 1-,*)&;
C/,-"')1. 5 ?).)KFH 1"#D .#1)%): 6')'&I)".--
1',' .; *&-!-3- '**3#%):-3' ,)&*#":-1':&)*1F
,)4#E'&):;D 6#3,): SCC3/SA/STAG, - E-1#.,
)*&):;:-7*F &- ?)3/!#&&)+ '&I)".-2'', *"-:-
&':-3' *).-1'!#*,'# ' .#+)1'!#*,'# I)".;
STAG / .3#,)?'1-HK'D.
!>G@:<>CN < L@G9;N
A "-6)1# 6;3' '*?)3FE):-&; 6-E- %-&&;D '
?")4"-..&)# )6#*?#!#&'# NCBI (http://www.
ncbi.nlm.nih.gov/): NCBI BLAST – %37 ?)'*,-
4).)3)4'!&;D -.'&),'*3)1&;D ?)*3#%):-1#3F-
&)*1#+ : ?")1#).-D 'E/!-#.;D )"4-&'E.): '
NCBI CDART (Conserved Domain Architecture
Tool) – %37 :;7:3#&'7 I/&,2')&-3F&;D %).#-
&): 6#3,):. @37 1)4) !1)6; )?"#%#3'1F &-6)"
' ?)*3#%):-1#3F&)*1F ,)&*#":-1':&;D .)1':):
: 6#3,):;D .)3#,/3-D, '*?)3FE):-3' ?")4"-.-
./ SXSX (Multiple Em for Motif Elicitation,
http://meme.sdsc.edu/meme/website/intro.html).
('*/&),, */..'"/HK'+ "#E/3F1-1; "-6)1;
?")4"-..; SXSX, *D#.-1'!#&, ?)*,)3F,/ %3'-
&- .)1':): &- "'*/&,# 3'JF ?"'63'E'1#3F&)
)1"-$-#1 'D '*1'&&;# "-E.#"; (: /*3):&;D
#%'&'2-D). 9- "'*. 1 ' 2 )%&' ' 1# $# .)1':;
)6)E&-!#&; "-E&;.' 2'I"-.', ?)*,)3F,/ ?)3/-
!#&; : )1:#1 &- E-?")*; : "-E&)# :"#.7.
@37 'E/!#&'7 "-*?"#%#3#&'7 *1-1'!#*,)4)
C3#,1"'!#*,)4) E-"7%- :%)3F .)3#,/3 ,)4#E'-
&):;D 6#3,): 6;3- ?"':3#!#&- ?")4"-..-
«Mobile portal – charge» 'E ?-,#1- Mobile Pasteur
(http://mobyle.pasteur.fr/cgi-bin/MobylePortal/
portal.py?form=charge/). =-"-.#1";: J'"'&-
),&- – 25, )*1-3F&;# – ?) /.)3!-&'H. A#")71-
&)*1F I)".'"):-&'7 Y-*?'"-3F&)+ :1)"'!&)+
*1"/,1/"; (coiled coil) -.'&),'*3)1&;.' ?)-
*3#%):-1#3F&)*17.' 'E/!-#.;D 6#3,): )2#&':--
3' * ?).)KFH ?")4"-..; «COILS – Prediction
of Coiled Coil Regions in Proteins» (http://www.
ch.embnet.org/software/COILS_form.html). =--
"-.#1";: J'"'&- ),&- – 28, )*1-3F&;# – ?)
/.)3!-&'H.
9-.' 6;3' '**3#%):-&; ,).?)&#&1; .#+-
)1'!#*,)4) ,)4#E'&):)4) ,).?3#,*- .3#,)?'-
1-HK'D – STAG3 (1-63.). @37 ,-$%)4) :'%- :
6-E# %-&&;D *)%#"$-3'*F *:#%#&'7 3'JF )6
)%&). 6#3,#. >;3 1-,$# '**3#%):-& 'D -&-3)4
/ %")$$#+ S. pombe – Rec11 Sp. @37 *"-:&#&'7
6;3' 'E/!#&; 6#3,' *).-1'!#*,)4) ,)4#E'-
&):)4) ,).?3#,*- 1#D $# :'%):, 7:37HK'#*7
)"1)3)4-.' STAG3 – SA1 ' SA2, STAG1 '
STAG2, - 1-,$# Psc3 (%-3## SCC3 Sp) %")$$#+
S. pombe.
@37 ?)E:)&)!&;D : 6-E# %-&&;D -&&)1'")-
:-&) )1 2 %) 11 'E)I)". ,-$%)4) 6#3,-. 0E &'D
.; )1)6"-3' %37 %-3F&#+J#4) -&-3'E- ?)3&)-
"-E.#"&;# ,)?''. 6;,- Bos taurus &# 6;3-
-&&)1'"):-&- ?)3&)"-E.#"&-7 I)".- SA1. 9-J
?)'*, )"1)3)4): !#3):#!#*,)4) *1").-3'&- :
?")1#).# Bos taurus 1-,$# &# %-3 "#E/3F1-1-,
?)C1)./ : %-3F&#+J#. '**3#%):-&'' 6;3- '*-
98 !"#$%& '(%), 2010, *+, 14, - 1
'<K. 1. Q)&*#":-1':&;# .)1':; : N- ' 5-?)3):'&-D (- ' 6 *))1:#1*1:#&&)) .)3#,/3 ,)4#E'&):;D 6#3,):
C/,-"')1: %")$$#+ Schizosaccharomyces pombe (Sp), %")$$#+ Saccharomyces cerevisiae (Sc), &#.-1)%;
Caenorhabditis elegans (Ce), "-*1#&'7 Arabidopsis thaliana (At), &-*#,).)4) Drosophila melanogaster (Dm),
";6; Danio rerio (Dr) ' .3#,)?'1-HK'D – .;J' Mus musculus (Mm), *)6-,' Canis lupus familiaris (Cf),
6;,- Bos taurus (Bt), !#3):#,- Homo sapiens (Hs).
.#. – /*3):&;# #%'&'2; %3'&;, '*?)3FE):-&&;# ?")4"-..)+ SXSX. A;%#3#&; &).#"- ?):1)"7HK'D*7 .)1':):.
'<K. 2. Q)&*#":-1':&;# .)1':; : 5-,)&2#:;D I"-4.#&1-D ,)4#E'&): .3#,)?'1-HK'D – *).-1'!#*,'D
STAG1/2 ' .#+)1'!#*,)4) STAG3 – &- ?"'.#"# *)6-,' C. lupus familiaris (Cf).
?)3FE):-&- /,)")!#&&-7 'E)I)".- STAG1-1 Bt.
S; '**3#%):-3' 1-,$# 6#3,' SCC3 "7%- .)-
%#3F&;D )6M#,1):: Saccharomyces cerevisiae,
Arabidopsis thaliana, Caenorhabditis elegans,
Drosophila melanogaster (STAG1 Dm) ' ";6;
Danio rerio (STAG1 Dr). Q").# 1)4), : ?")1#)-
.-D %")E)I'3; ' ";6; .; )6&-"/$'3' 'E)I)"-
.; SA, )13'!&;# )1 *).-1'!#*,'D (*.. 1-63.), '
?"#%?)3)$'3', !1) )&' .)4/1 6;1F )"1)3)4-.'
STAG3 .3#,)?'1-HK'D.
99 !"#$%& '(%), 2010, *+, 14, - 1
+>RC<H> 0**3#%):-&&;# ,).?)&#&1; ,)4#E'&):)4) ,).?3#,*-:
*).-1'!#*,'# SCC3/STAG1/STAG2 ' .#+)1'!#*,'# REC11 ' STAG3
B6M#,1B6)E&-!#-
&'# 6#3,-
ID 6#3,-
(NCBI)8&&)1-2'7 NCBI
(-E.#"
(-.'&)-
,'*3)1&;#
)*1-1,')
S. cerevisiae SCC3 Sc EDN61467 5/6M#%'&'2- ,)4#E'&):)4) ,).?3#,*- 1150
S. pombe SCC3 Sp o13816 5/6M#%'&'2- ,)4#E'&- psc3 (4).)3)4 SCC3) 962
S. pombe REC11 Sp AAC49663 Rec11 923
C. elegans SCC3 Ce NP_506193 SCC %")$$#+ (*/6M#%'&'2- .'1)1'!#*,)-
4) ,)&%#&*'&-), !3#& *#.#+*1:- 4).)3)4):
(scc-3)
1096
A. thaliana SCC3 At NP_566119 SCC3 (6#3), 3 ,)4#E'' *#*1"'&*,'D D")-
.-1'%)
1098
D. melanogaster STAG1 Dm CAA74654 P%#"&;+ 6#3), SA 1116
D. melanogaster STAG2 Dm NP_001097473 51").-3'&-2 CG13916-PB, 'E)I)".- B 949
D. melanogaster STAG3 Dm NP_477268 51").-3'& CG3423-PA 1127
D. rerio STAG1 Dr XP_692120 ="#%*,-E-&&;+: ?)D)$'+ &- *1").-3F&;+
-&1'4#& 1
1266
D. rerio STAG2 Dr XP_686812 ="#%*,-E-&&;+: ?)D)$'+ &- *1").-3F&;+
-&1'4#& 2, 'E)I)".- 2
1269
D. rerio STAG3 Dr CAQ13493 9):;+ 6#3),, ?)D)$'+ &- *1").-3F&;+
-&1'4#& 1 ?)E:)&)!&;D (STAG1)
1251
M. musculus STAG1 Mm NP_033308 51").-3F&;+ -&1'4#& 1 1258
M. musculus STAG2 Mm CAM20006 51").-3F&;+ -&1'4#& 2 1268
M. musculus STAG3 Mm CAA06669 stag3 1240
C. lupus familiaris STAG1 Cf XP_542794 ="#%*,-E-&&;+: ?)D)$'+ &- *1").-3F&;+
-&1'4#& 1, 'E)I)".- 1
1258
C. lupus familiaris STAG2 Cf XP_549232 ="#%*,-E-&&;+: ?)D)$'+ &- *1").-3F&;+
-&1'4#& 2, 'E)I)".- 2
1268
C. lupus familiaris STAG3 Cf XP_546960 ="#%*,-E-&&;+: ?)D)$'+ &- *1").-3F&;+
-&1'4#& 3
1234
B. taurus STAG1 Bt XP_612779 ="#%*,-E-&&;+: ?)D)$'+ &- 7%#"&;+
6#3), SA-1, &#?)3&;+
546
B. taurus STAG2 Bt XP_001249706 ="#%*,-E-&&;+: ?)D)$'+ &- *1").-3F&;+
-&1'4#& 2, 'E)I)".- 1
1268
B. taurus STAG3 Bt XP_593416 ="#%*,-E-&&;+: ?)D)$'+ &- *1").-3F&;+
-&1'4#& 3
1240
H. sapiens STAG1 Hs NP_005853 51").-3F&;+ -&1'4#& 1 1258
H. sapiens STAG2 Hs CAI40991 51").-3F&;+ -&1'4#& 2 1268
H. sapiens STAG3 Hs CAB59367 51").-3F&;+ -&1'4#& 3 (STAG3) 1225
100 !"#$%& '(%), 2010, *+, 14, - 1
'@OPCQG>GN
'>OC<F<@ L@V9G<F@KE9V
< ;APW K9L>G<F@KE<W X9:L E9J@O<=9A
STAG I9 =>R9:P < I9KC@;9A>G@CQ=9KG<
E9=K@:A>G<A=NW L9G<A9A
="#$%# !#. *"-:&':-1F .#+)1'!#*,'# '
*).-1'!#*,'# I)".; *1").-3'&):, .; %)3$&;
6;3' ?)&71F, &-*,)3F,) ,)&*#":-1':&; C1' 6#3-
,' : "7%/ .)%#3F&;D )6M#,1): )1 %")$$#+ %)
!#3):#,-. @37 :*#*1)")&&#+ )2#&,' ,)4#E'&):
SCC3/SA/STAG .; '*?)3FE):-3' 1"' ?-"-.#1-
"- (*.. "-E%#3 «S-1#"'-3; ' .#1)%;»).
:*#D 'E/!#&&;D &-.' ,)4#E'&):;D 6#3,):
?"'*/1*1:):-3 ,)4#E'&):;+ I/&,2')&-3F&;+
%).#& (/ &'EJ'D C/,-"')1 – IRR1, / %"/4'D
)"4-&'E.): – ,-, C1)1 %).#&, 1-, ' .#&FJ'+
?) "-E.#"/ %).#& STAG). ="' '**3#%):-&''
&-6)"- ' ?)*3#%):-1#3F&)*1' ,)&*#":-1':&;D
.)1':): :&/1"' %).#&- IRR1 * ?).)KFH ?")-
4"-..; MEME .; )6&-"/$'3', !1) / %")$-
$#+, -"-6'%)?*'*- ' &#.-1)%;  &',-,)4)
*D)%*1:- ?) &-6)"/ ,)&*#":-1':&;D .)1':): *
%"/4'.' )6M#,1-.'. %")E)I'3; ' ?)E:)&)!-
&;D :;7:3#& )%'&-,):;+ &-6)" .)1':):. B&
)%'&-,): %37 :*#D 6#3,): STAG, : 1). !'*3#
.#+)1'!#*,'D, !1) :-$&) %37 )1:#1- &- :)?")*,
?)*1-:3#&&;+ : %-&&)+ "-6)1# (*.. A:#%#&'#).
L-,'. )6"-E)., ?) &-6)"/ ,)&*#":-1':&;D
.)1':): :&/1"' %).#&- IRR1 *).-1'!#*,'#
' .#+)1'!#*,'# I)".; ,)4#E'&):;D 6#3,):
&# )13'!-H1*7. @-3## .; *"-:&'3' ?) C1)./
?-"-.#1"/ 2#3;# .)3#,/3; SCC3/STAG / :*#D
10 )6M#,1): ("'*. 1).
B6&-"/$#&), !1) / %")$$#+ S. pombe 6#3,'
REC11 ' SCC3 '.#H1 .-3) )6K'D (,)&*#":--
1':&;D) .)1':): ' )13'!-H1*7 )1 6#3,- SCC3
%"/4)4) :'%- %")$$#+ – S. cerevisiae. A 6#3,-D
-"-6'%)?*'*-, &#.-1)%; ' %")E)I'3; '.#H1*7
)1%#3F&;# .)1':;, D-"-,1#"&;# %37 ?)E:)&)!-
&;D $':)1&;D. :;*J'D C/,-"')1 &-!'&-7 *
";6; (Dr) ' ,)&!-7 !#3):#,). (Hs) ?")*3#$':--
#1*7 )6K'+ 63), ,)&*#":-1':&;D .)1':): "-E-
&)+ :#3'!'&; ()1 15 %) 165 /*3):&;D #%'&'2)
: *)*1-:# :*#D 6#3,): STAG. N1)1 63), &-.&)4)
?"#:;J-#1 ?) "-E.#"/ ,)4#E'&):;+ %).#&.
="' *"-:&#&'' .#+)1'!#*,)+ ' *).-1'!#-
*,'D I)". ,)4#E'&): .3#,)?'1-HK'D :;7:3#&
"7% )13'!'+ :&/1"' ,)&*#":-1':&)4) 63),- –
E-.#&- ' :*1-:,' .)1':): : *"#%&#+ !-*1' .)3#-
,/3; ("'*. 1, -, ?"-:-7 !-*1F). A&# C1)4) ,)&*#":--
1':&)4) 63),- 1-,$# :;7:3#&; *1"/,1/"&;# )*)-
6#&&)*1' %37 .#+)1'!#*,)+ ' %:/D *).-1'!#*,'D
I)". *1").-3'&):. 5-,)&2#:;# I"-4.#&1; 6;3'
"-E3'!&;.' / :*#D 1"#D I)". ("'*. 2), ' &- C1).
/"):&# '**3#%):-&'7 C1) #%'&*1:#&&)# )13'!'#
%:/D *).-1'!#*,'D *1").-3'&): .3#,)?'1--
HK'D %"/4 )1 %"/4-. 0*,3H!#&'#. 7:37#1*7
";6- D. rerio, / ,)1)")+ N-,)&2#:;# I"-4.#&1;
STAG2 ' STAG1 E&-!'1#3F&) )13'!-H1*7 %"/4
)1 %"/4- (%-&&;# &# ?"':#%#&;). N-,)&2#:;#
)1"#E,' :*#D '**3#%):-&&;D *).-1'!#*,'D
I)". *1").-3'&): .3#,)?'1-HK'D 6;3' *D)%-
&; .#$%/ *)6)+ ' )13'!-3'*F )1 .#+)1'!#*,'D
STAG3 ,-, ?) :#3'!'&#, 1-, ' ?) &-6)"/ ,)&-
*#":-1':&;D .)1':): ("'*. 1).
8.'&),'*3)1&;# ?)*3#%):-1#3F&)*1' :*#D
.)1':): ?"':#%#&; : %:/D %)?)3&'1#3F&;D
html-I-+3-D (Supplement ?) -%"#*/ http://www.
vigg.ru/?cat_id=190), ?)3/!#&&;D &-.' ,-,
"#E/3F1-1 "-6)1; ?")4"-..; SXSX. A I-+3#
MAST-STAG1,3, SCC3 *)%#"$'1*7 '&I)".-2'7
) &-6)"# ' ?)*3#%):-1#3F&)*1' ,)&*#":-1':&;D
.)1':): :) :*#D 'E/!#&&;D 6#3,-D SCC3/SA,
- 1-,$# STAG1 ' STAG3. A) :1)"). I-+3#
(MAST-STAG1,2,3) ?"':#%#&- -&-3)4'!&-7
'&I)".-2'7 )6) :*#D 'E/!#&&;D 6#3,-D STAG
' &#*,)3F,'D SCC3.
'>KI:@;@C@=<@ YC@EG:9KG>G<F@KE9J9 O>:Z;> A;9CQ L9C@EPC KG:9L>C<=>
ANZACZ@G KW9;KGA9 K9L>G<F@KE<W X9:L
< 9GC<F<@ <W 9G L@V9G<F@KE9V
9-+%#&&;# &-.' "-E3'!'7 .#$%/ *).-1'-
!#*,'.' ' .#+)1'!#*,'.' I)".-.' ,)4#E'&)-
:;D 6#3,): STAG ?) &-6)"/ ,)&*#":-1':&;D
.)1':): *-.' ?) *#6# &# ?)E:)37H1 )6M7*&'1F
%):)3F&) *#"F#E&/H *.#&/ I/&,2'' .#+)1'!#-
*,'D ,)4#E'&): ?) *"-:&#&'H * *).-1'!#*,'.'
(*.. A:#%#&'#). 5 2#3FH ?)'*,- *1"/,1/"&)+
)*&):; I/&,2')&-3F&;D "-E3'!'+ .; '**3#-
%):-3' "-*?"#%#3#&'# E-"7%): :%)3F .)3#,/3
6#3,):-*1").-3'&):.
Q-, ' : ?#":)+ !-*1' "-6)1;, .; *&-!-3-
:;7:'3', &-*,)3F,) ,)&*#":-1':&; ,)4#E'&;
SCC3/STAG ?) "-*?"#%#3#&'H E-"7%): ?"'
?#"#D)%# )1 &'EJ'D C/,-"')1 , :;*J'.. A*#
6#3,' SCC3 %")$$#+ ' STAG1 %")E)I'3; '.#-
101 !"#$%& '(%), 2010, *+, 14, - 1
3' *:)H /&',-3F&/H ,-"1'&/ "-*?"#%#3#&'7
E-"7%-. A 1) $# :"#.7 6#3,' STAG1 ' ,-&%'%-1;
: STAG3 %")E)I'3; ' ";6; D. rerio (*.. 1-63.)
6;3' )!#&F *D)$', !1) .)$#1 *:'%#1#3F*1:):-1F
)6 )1*/1*1:'' .#+)1'!#*,)+ I)".; STAG /
C1'D )6M#,1):.
:*#D 'E/!#&&;D ?"#%*1-:'1#3#+ .3#,)-
?'1-HK'D "-*?"#%#3#&'# E-"7%- ),-E-3)*F
?"-,1'!#*,' '%#&1'!&;. :&/1"' ,-$%)+
4"/??; 6#3,):: STAG1, STAG2 ' STAG3. ="'
C1). )6# *).-1'!#*,'# I)".; *1").-3'&-
6;3' *D)%&;.' ?) C1)./ ?),-E-1#3H ("'*. 3).
S#+)1'!#*,-7 I)".- )13'!-3-*F &-3'!'#. %:/D
?',): ?)3)$'1#3F&)4) E-"7%- :.#*1) )%&)4) :
N-,)&2#:). I"-4.#&1# 6#3,-, - 1-,$# .#&##
:;"-$#&&;.' ?',-.' )1"'2-1#3F&)4) E-"7%-
: *"#%&#+ !-*1' .)3#,/3;.
+:< X9:LN KG:9L>C<=9A LC@E9I<G>MD<W :>OC<F>MGKZ I9 AG9:<F=9V KG:PEGP:@
S; 1-,$# ?")-&-3'E'"):-3' :1)"'!&/H
*1"/,1/"/ :*#D 'E/!#&&;D 6#3,): (:#")71&)*1F
I)".'"):-&'7 Y-*?'"-3' -.'&),'*3)1&;.'
?)*3#%):-1#3F&)*17.', "'*. 4, 5). U-"-,1#"&)+
)*)6#&&)*1FH ,)4#E'&): SCC3/SA/STAG (E-
'*,3H!#&'#. 6#3,): -"-6'%)?*'*-) 6;3) &--
3'!'# 7",) :;"-$#&&)4) Y-*?'"-3F&)4) /!-*1,-
: &-!-3F&). I"-4.#&1# .)3#,/3; .#$%/ 200
' 400 -.'&),'*3)1&;.' )*1-1,-.' (/ -"-6'-
%)?*'*- C1)1 ?', *.#K#& , 2#&1"/ .)3#,/3;).
.3#,)?'1-HK'D :*# 6#3,' STAG !#1,) "-E%#-
3'3'*F ?) :1)"'!&)+ *1"/,1/"# &- 1"' 4"/??; –
STAG1, STAG2 ' STAG3 ("'*. 5) – * )!#&F :;*)-
,'. *D)%*1:). : ?"#%#3-D 4"/??. S)$&) *%#3-1F
:;:)% ) 1)., !1) :1)"'!&-7 *1"/,1/"- *1").--
3'&): 7:37#1*7 &-%#$&;. %'-4&)*1'!#*,'.
?-"-.#1"). %37 '%#&1'I',-2'' .#+)1'!#*,'D
I)". STAG.
$RKPS;@=<@
=#":;. C1-?). &-J#+ "-6)1; 6;3) 'E/!#&'#
,)&*#":-1'E.- ,)4#E'&):;D 6#3,): SCC3/SA/
STAG. (-&## &- )*&):# '**3#%):-&'7 ?#":'!&)+
*1"/,1/"; 6#3,- 6;3) ?),-E-&), !1) / !#3):#,-,
.;J', %")E)I'3; ' -"-6'%)?*'*- *D)%*1:)
)"1)3)4): SCC3/STAG *)*1-:37#1 3'JF 25 %
(Jones, Sgouros, 2001), : 1) :"#.7 ,-, STAG1 '
2 / !#3):#,- ' .;J' *):?-%-H1 &- 99 % (Pezzi
'<K. 3. (-*?"#%#3#&'# C3#,1")*1-1'!#*,)4) E-"7%-
(Charge) :%)3F .)3#,/3 ,)4#E'&):;D 6#3,): &-
?"'.#"# STAG1, STAG2 ' STAG3 *)6-,' C. lupus
familiaris.
O#"&;. 2:#1). :;%#3#&; D-"-,1#"'*1'!#*,'# ?',' ?)-3)$'1#3F&)4) E-"7%-, *#";. – )1"'2-1#3F&)4), 1)!,-.' – 5-,)&2#:;# ?','.
et al., 2000). B%&' '**3#%):-1#3' 4):)"'3'
) ,)&*#":-1'E.# ,).?)&#&1): ,)4#E'&):;D
,).?3#,*): – )1 %")$$#+ %) !#3):#,- (Losada
et al., 2000), %"/4'# )1.#!-3' *D)%*1:) N- '
C-,)&2#:;D I"-4.#&1): 6#3,): SCC3/STAG
(Haering et al., 2002), 1"#1F' – ,)&*#":-1'E.
102 !"#$%& '(%), 2010, *+, 14, - 1
'<K. 4. A#")71&)*1F I)".'"):-&'7 :1)"'!&)+ (Y-*?'"-3F&)+) *1"/,1/"; : .)3#,/3-D 6#3,): SCC3
S. cerevisiae (1), SCC3 A. thaliana (2), SCC3 C. elegans (3) ' STAG1 D. rerio (4).
'<K. 5. A#")71&)*1F I)".'"):-&'7 :1)"'!&)+ (Y-*?'"-3F&)+) *1"/,1/"; : .)3#,/3-D 6#3,): STAG1, STAG2
' STAG3 .3#,)?'1-HK'D &- ?"'.#"# *)6-,' (C. lupus familiaris).
1)3F,) N-,)&2#:)4) /!-*1,- (Losada et al., 2000;
Pezzi et al., 2000). A 1) $# :"#.7 )1.#!-3)*F
' &-'6)3FJ## "-*D)$%#&'# -.'&),'*3)1&;D
?)*3#%):-1#3F&)*1#+ '.#&&) : N- ' C-,)&2#:;D
I"-4.#&1-D (Pezzi et al., 2000).
9-J' %-&&;# *:'%#1#3F*1:/H1 ) 1)., !1)
/ %")$$#+ ' :;*J'D C/,-"')1 &-63H%-#1*7
:#*F.- .-3)# *D)%*1:) ,)&*#":-1':&;D .)1'-
:): %-$# :&/1"' I/&,2')&-3F&)4) %).#&-. N1-
!#"1- )13'!-#1 ,)4#E'&; SCC3/STAG )1 %"/4)+
?-"; ,).?)&#&1): ,)4#E'&):)4) ,).?3#,*-
RAD21/REC8 (T"'J-#:- ' %"., 2007). %")E)-
I'3;, &#.-1)%; ' -"-6'%)?*'*- ?"'*/1*1:/H1
&#,)1)";# .)1':;, D-"-,1#"&;# %37 ?)E:)&)!-
&;D. O1) ,-*-#1*7 ?)*3#%&'D, 1) / &'D )6&--
"/$#& )6K'+ 63), ,)&*#":-1':&;D .)1':):,
?"#:)*D)%7K'+ ?) "-E.#"-. I/&,2')&-3F&;+
%).#& IRR1, : *)*1-:# :*#D 6#3,): STAG.
="' *"-:&#&'' .#+)1'!#*,)+ ' *).-1'!#*,'D
I)". STAG &-.' )6&-"/$#&; &#,)1)";# &#E&--
!'1#3F&;# "-E3'!'7 :&/1"' 63),-. O1) ,-*-#1*7
N- ' 5-,)&2#:;D I"-4.#&1): '**3#%):-&&;D
103 !"#$%& '(%), 2010, *+, 14, - 1
6#3,): STAG, 1) *).-1'!#*,'# I)".; )13'!--
H1*7 )1 .#+)1'!#*,)+ ,-, ?) :#3'!'&#, 1-, ' ?)
&-6)"/ ,)&*#":-1':&;D .)1':):. A 3'1#"-1/"#
?)%)6&;D *:#%#&'+ ?"-,1'!#*,' , ,").#
,)3'!#*1:#&&)+ )2#&,' *D)%*1:- %:/D I)".
,)4#E'&): / !#3):#,- – 45 % (Pezzi et al., 2000).
B%&-,) '&I)".-2'' ) .)1':-D &#%)*1-1)!&) %37
?)&'.-&'7 1)4), ,-, *1"/,1/"- ,)4#E'&): .)$#1
)?"#%#371F 'D I/&,2'', ?)C1)./ .; ?"#%?"'&7-
3' %:- %)?)3&'1#3F&;D '**3#%):-&'7.
@)?)3&'1#3F&;# '**3#%):-&'7 ?) "-*?"#-
%#3#&'H E-"7%- :%)3F .)3#,/3 ,)4#E'&):;D
6#3,): ?)%1:#"%'3' %-&&;#, ?)3/!#&&;# &-.'
?"' -&-3'E# ,)&*#":-1':&;D .)1':):, ) .-3).
*D)%*1:# SCC3 .#$%/ *)6)+ ' * 6#3,-.' STAG
' ) "-E3'!'' N-,)&2#:;D I"-4.#&1): .#+)1'-
!#*,)+ ' *).-1'!#*,)+ I)". 6#3,): STAG /
.3#,)?'1-HK'D ("'*. 3). Q").# 1)4), &#)6D)%'-
.) )1.#1'1F, !1) : 2#&1"-3F&)+ !-*1' .)3#,/3;
"-E.#"; ' ?")I'3F ?',): )1"'2-1#3F&)4) E-"7%-
1-,$# "-E3'!&; %37 6#3,): STAG1/2 ' STAG3,
!1) .)$#1 )1"-$-1F )3FJ'# :*1-:,' ' E-.#-
&; .)1':): :&/1"' ,)&*#":-1':&)4) 63),-.
9-'6)3## '&1#"#*&;.', &- &-J :E437%, 7:37-
H1*7 "#E/3F1-1;, ?)3/!#&&;# &-.' ?"' )2#&,#
:1)"'!&)+ *1"/,1/"; *"-:&':-#.;D 6#3,):.
Q)")1,'+, &) 7",) :;"-$#&&;+ I"-4.#&1 Y-*?'-
"-3' ?"'*/1*1:/#1 : &-!-3F&). /!-*1,# :*#D
'E/!#&&;D ,)4#E'&): – )1 SCC3 %) STAG,
:,3H!-7 .#+)1'!#*,'# STAG3 ("'*. 4, 5). N1)1
Y-*?'"-3F&;+ /!-*1), :D)%'1 : I/&,2')&-3F-
&;+ %).#& STAG, ,)1)";+, :'%'.), 7:37#1*7
:;*),),)&*#":-1':&;.. L-,, ?"' *"-:&#&''
1"#D I)". STAG / !#3):#,- ' .;J' (Pezzi
et al., 2000) 6;3 )6&-"/$#& ,)&*#":-1':&;+
%).#& .#$%/ 296 ' 381-. -.'&),'*3)1&;.'
)*1-1,-.', 1. #. &#?)*"#%*1:#&&) E- :;7:3#&&;.
&-.' Y-*?'"-3F&;. /!-*1,).. 0*,3H!#&'#.
7:37#1*7 3'JF -"-6'%)?*'*, / ,)1)")4) Y-*?'-
"-3F&;+ /!-*1), "-*?)3)$#& : 2#&1"-3F&)+
!-*1' .)3#,/3;.
9-. /%-3)*F :;7:'1F *1"/,1/"&/H )*&):/
I/&,2')&-3F&;D "-E3'!'+ %:/D *).-1'!#*,'D
I)". STAG ?)E:)&)!&;D. 0E 3'1#"-1/"; 'E-
:#*1&), !1) : *).-1'!#*,'D 1,-&7D / .3#,)?'-
1-HK'D ' 374/J,' Xenopus laevis %).'&'"/#1
SA2 – )"1)3)4 STAG2 (#4) ,)3'!#*1:) : ,3#1,-D
: 1"' "-E- 6)3FJ#, !#. 6#3,- SA1), 1)4%- ,-,
: 7+2-D 374/J,' )6&-"/$#&) %#*71',"-1&)#
?"#)63-%-&'# SA1 ()"1)3)4- STAG1) (Losada
et al., 2000). ,/E&#!',- ' %")E)I'3; '**3#%)-
:-&'7 ?"):)%'3' &- SA1, !1) .)$#1 ,)*:#&&)
*:'%#1#3F*1:):-1F ) #4) ?"#)63-%-&'' / C1'D
)6M#,1): (Valdeolmillos et al., 2007). 0E:#*1&)
1-,$#, !1) %:- :'%- *).-1'!#*,'D ,)4#E'&):
&',)4%- &# :;%#37H1*7 : *)*1-:# )%&)4) ,).?-
3#,*- (Samara et al., 2000). 0.#&&) ,)4#E'&):;+
6#3), SA2 / :;*J'D C/,-"')1 *3/$'1 )6M#,1).
I)*I)"'3'"):-&'7, !1) )6#*?#!':-#1 ?#":;+
C1-? %'**)2'-2'' ,)4#E'&): 'E D").)*).; :
"-&&#. .#+)E# (Hauf et al., 2005). B1.#!#&)
1-,$#, !1) STAG2 / !#3):#,- .)$#1 7:371F*7
1"-&*,"'?2')&&;. -,1':-1)")., *:7E;:-7*F
* I-,1)"-.' 1"-&*,"'?2'' ' * 4#1#")D").-1'-
&):;. 6#3,). Swi6, ?-"-3)4). HP1 (Lara-Pezzi
et al., 2004). 0E/!#&'# :1)"'!&)+ *1"/,1/";
6#3,): STAG .3#,)?'1-HK'D ?)E:)3'3) &-.
:;7:'1F !#1,'# )13'!'7 %:/D *).-1'!#*,'D
I)". %"/4 )1 %"/4- ("'*. 5).
A1)"'!&-7 *1"/,1/"- .#+)1'!#*,'D ,)4#E'-
&): STAG3 )13'!-#1 'D )1 )6#'D *).-1'!#*,'D
I)".. Y-*?'"-3F&-7 ,)&I'4/"-2'7 &#)6D)%'.-
,-, "-E %37 6#3),-6#3,):)4) :E-'.)%#+*1:'7
(Shoeman, Traub, 1993). S)3#,/3; SCC3/SA/
STAG *):.#*1&) * SCC3/RAD21 E-.;,-H1 ,)-
4#E'&):)# ,)3F2), *)*1)7K## 'E SMC1 ' SMC3
(Haering et al., 2002). 0.#&&) SCC3/SA/STAG
'4"-#1 ,3H!#:/H ")3F : "7%# ?")2#**):, ?")-
D)%7K'D * /!-*1'#. ,)4#E'&):)4) ,).?3#,*-.
="#$%# :*#4), C1) "-&&## )*:)6)$%#&'# ,)4#E'-
&): 'E D").)*).&;D ?3#! : ?")I-E# .'1)E- (?)
?):)%/ .#+)E- ?),- &# :*# ?)&71&)). Q").# 1)4),
C1) -,1':-2'7 1"-&*,"'?2'', :E-'.)%#+*1:'#
* &#,)1)";.' '&*/371)"-.' ' %"/4'# 7:3#&'7
(Barbero, 2009). X*1F %-&&;# ) 1)., !1) ?)*3#
S-I-E; ,3#1)!&)4) 2',3- ,-$%-7 D").-1'%-
.)$#1 6;1F ),"/$#&- *:)'.' ,)4#E'&):;.'
,)3F2-.', ,)1)";# ?"' /*1-&):3#&'' ,)4#E''
*#*1"'&*,'D D").-1'% *)#%'&7H1*7 ?)?-"&)
!#"#E .)3#,/3; SCC3/SA/STAG. 51-6'3'E-2'7
«%'.#"-» 'E %:/D ,)3#2 .)$#1 )*/K#*1:371F-
*7 %)?)3&'1#3F&;.' 6#3,-.' WARL/Rad61
' Pds5, 1-,$# :E-'.)%#+*1:/HK'.' * SCC3
(Zhang, 2008; Skibbens, 2009).
S#+)1'!#*,'+ ,)4#E'&):;+ 6#3), STAG3,
3),-3'E/HK'+*7 &- ?3#!-D .#+)1'!#*,'D
D").)*). (Kitajima et al., 2003), :E-'.)%#+-
*1:/#1 * REC8 ' SMC1Y (Revenkova, Jessberger,
2006), ?"'!#. REC8 7:37#1*7 .#+)1'!#*,'.
?-"-3)4). SCC1/RAD21 ' )*&):)+ I)".'")-
104 !"#$%& '(%), 2010, *+, 14, - 1
:-&'7 .#+)1'!#*,'D D").)*).&;D )*#+ (Eijpe
et al., 2003). A#")71&), ?)7:3#&'# : .#+)E#
6#3,- REC8, E-.;,-HK#4) ,)4#E'&):)# ,)3F2),
1"#6/#1 -%#,:-1&)+ E-.#&; «:*?).)4-1#3F&)-
4)» ?-"1&#"-. Q").# 1)4), :)E.)$&), STAG3
'4"-#1 "#J-HK/H ")3F : )"4-&'E-2'' .#+)E-
*?#2'I'!&)+ )*' D").)*).; : ?"#3#?1)1#&#
(Prieto et al., 2002).L-,)+ )*'  : D").)*).-D
*).-1'!#*,'D ,3#1),. A .#+)E# E-.#&- RAD21
&- REC8 ' ?)7:3#&'# &):;D ?-"1&#"): – 6#3,):
*'&-?1)&#.&)4) ,).?3#,*- – &#.'&/#.) %)3$-
&; 6;3' ?"':#*1' , 'E.#&#&'7. : *1"/,1/"#
6#3,): STAG3 ?) *"-:&#&'H * *).-1'!#*,'.'
)"1)3)4-.' STAG1/2. S; &-%##.*7, !1) &-.
/%-3)*F :;7:'1F C1' )13'!'7.
(-6)1- :;?)3&#&- ?"' I'&-&*):)+ ?)%-
%#"$,# ?")4"-..; ="#E'%'/.- (89 «>')-
"-E&))6"-E'#», ?)%?")4"-..- «T#&)I)&%; '
4#'!#*,)# "-E&))6"-E'#».
&<G@:>GP:>
T"'J-#:- L.S., @-%-J#: 5.P., >)4%-&): Z.[. S#+)1'-
!#*,'# ,)4#E'&; Rec8 ' 'D .'1)1'!#*,'# )"1)3)4'
Rad21: *"-:&#&'# in silico // S)3#,/37". 6')3)4'7.
2007. L. 41. 5. 743–745. (Grishaeva T.M., Dadashev
S.Ia., Bogdanov Iu.F. Meiotic Rec8 cohesins and their
mitotic Rad21 orthologs: in silico comparison // Mol.
Biol. 2007. (Mosk). V. 41. P. 743–745).
Barbero J.L. Cohesins: chromatin architects in chro-
mosome segregation, control of gene expression
and much more // Cell. Mol. Life Sci. 2009. V. 66.
P. 2025–2035.
Chelysheva L., Diallo S., Vezon D. et al. AtREC8 and
AtSCC3 are essential to the monopolar orientation of
the kinetochores during meiosis // J. Cell Sci. 2005.
V. 118. P. 4621–4632.
Eijpe M., Offenberg H., Jessberger R. et al. Meiotic
cohesin REC8 marks the axial elements of rat synap-
tonemal complexes before cohesins SMC1 and
SMC3 // J. Cell Biol. 2003. V. 160. P. 657–670.
Haering C.H., Lowe J., Hochwagen A., Nasmyth K.
Molecular architecture of SMC proteins and the
yeast cohesin complex // Mol. Cell. 2002. V. 9.
P. 773–788.
Hauf S., Roitinger E., Koch B. et al. Dissociation of
cohesin from chromosome arms and loss of arm
cohesion during early mitosis depends on phospho-
rylation of SA2 // PLoS Biol. 2005. V. 3. (. e69.
Jones S., Sgouros J. The cohesin complex: sequence ho-
mologies, interaction networks and shared motifs // Ge-
nome Biol. 2001. V. 2. P. Research0009.1–0009.12.
Kitajima T.S., Yokobayashi S., Yamamoto M., Wata-
nabe Y. Distinct *ohesin complexes organize mei-
otic chromosome domains // Science. 2003. V. 300.
P. 1152–1155.
Lara-Pezzi E., Pezzi N., Prieto I. et al. Evidence of
a transcriptional co-activator function of cohesin
STAG/SA/Scc3 // J. Biol. Chem. 2004. V. 279.
P. 6553–6559.
Losada A., Yokochi T., Kobayashi R., Hirano T. Identi-
Þ cation and Characterization of SA/Scc3p subunits
in the Xenopus and human cohesin complexes //
J. Cell Biol. 2000. V. 150. P. 405–416.
Pelttari J., Hoja M-R., Yuan L. et al. A meiotic chromo-
somal core consisting of cohesin complex proteins
recruits DNA recombination proteins and promotes
synapsis in the absence of an axial element in mam-
malian meiotic cells // Mol. Cell. Biol. 2001. V. 21.
P. 5667–5677.
Pezzi N., Prieto I., Kremer L. et al. STAG3, a novel
gene encoding a protein involved in meiotic chromo-
some pairing and location of STAG3-related genes
ß anking the Williams-Beuren syndrome deletion //
FASEB J. 2000. V. 14. P. 581–592.
Prieto I., Suja J.A., Pezzi N. et al. Mammalian STAG3
is a cohesin speciÞ c to sister chromatid arms in meio-
sis I // Nat. Cell Biol. 2001. V. 3. P. 761–766.
Prieto I., Pezzi N., Buesa J.M. et al. STAG2 and Rad21
mammalian mitotic cohesins are implicated in meio-
sis // EMBO reports. 2002. V. 3. P. 543–550.
Revenkova E., Jessberger R. Keeping sister chromatids
together: cohesins in meiosis // Reproduction. 2005.
V. 130. P. 783–790.
Revenkova E., Jessberger R. Shaping meiotic prophase
chromosomes: cohesins and synaptonemal complex
proteins // Chromosoma. 2006. V. 115. P. 235–240.
Samara I., Vorlaufer E., Gieffers C. et al. Characteri-
zation of vertebrate cohesion complexes and their
regulation in prophase // J. Cell Biol. 2000. V. 151.
P. 749–761.
Shoeman R.L., Traub P. Assembly of intermediate Þ la-
ments // BioEssays. 1993. V. 15. P. 605–611.
Skibbens R.V. Establishment of sister chromatid cohe-
sion // Curr. Biol. 2009. V. 19. P. R1126–R1132.
Supplement: http://www.vigg.ru/?cat_id=190 '3' *"-E/
?) -%"#*-. http://www.vigg.ru/get_Þ le.php?id=589
' http://www.vigg.ru/get_Þ le.php?id=590.
Valdeolmillos A.M., Viera A., Page J. et al. Sequential
loading of cohesin subunits during the Þ rst meiotic
prophase of grasshoppers // PLoS Genet. 2007. V. 3.
(. e28.
Zhang N., Kuznetsov S.G., Sharan S.K. et al. A handcuff
model for the cohesin complex // J. Cell Biol. 2008.
V. 183. P. 1019–1031.
105 !"#$%& '(%), 2010, *+, 14, - 1
IN SILICO ANALYSIS OF THE STRUCTURAL BASE OF FUNCTIONAL
DIFFERENCES BETWEEN SOMATIC AND MEIOTIC FORMS
OF COHESINS SCC3/SA/STAG
T.M. Grishaeva, S.Ya. Dadashev, Yu.F. Bogdanov
Vavilov Institute of General Genetics, RAS, Moscow, Russia,
e-mail: [email protected]
Summary
We performed the Þ rst bioinformatical comparison of components of the cohesin complex in 10 eukaryotic
species conventionally used as model organisms for studying the molecular bases of mitosis and meiosis. Cohesin
proteins connect sister chromatids after DNA replication. They are partially different in somatic cells (SCC3, SA1/2,
STAG1/2) and generative cells (REC11, STAG3), which undergo mitosis and meiosis, respectively. Cohesins play
a signiÞ cant role in the difference between these division types.
Both somatic forms of mammalian stromalins, STAG1 and STAG2, differ from one another and from their
meiotic paralog, STAG3, in all parameters studied, particularly, in secondary structure. To be able to perform
additional functions in meiosis, cohesin STAG3 proteins acquire speciÞ c structural features at their N- and C-ends,
and this is their difference from meiotic REC8 cohesins formerly studied by us.
Key words: eukaryotes, meiosis, SCC3/SA/STAG cohesin proteins, conserved motifs, in silico study.